Bald darauf begann sein Umbau. Doch auch dieser genügte den Bedürfnissen der Bewohner nicht, und so wurde der Dom 1330 abgerissen. Den Bauplatz für den neuen Dom, der als Sitz des Dompropstes und der Mitglieder seines geistlichen Kapitels dienen sollte, bestimmte der samländische Bischof Johannes. Es war der nordöstliche Teil der Insel Vogtswerder (später Kneiphof, heute Kant-Insel), die 1322 den Besitzungen des Bischofs angegliedert worden war. Die Arbeiten begannen 1325 mit dem Bau des Domchores.
Die Mauern des Chores waren für ein Gotteshaus ungewöhnlich dick und stark. Und als der Bau des Chores mit der Errichtung eines Wehrgangs abgeschlossen wurde, untersagte das Oberhaupt des Ordens dem Bischof, die Arbeiten fortzusetzen, damit dieser nicht anstelle eines Doms eine Festung errichte.
Nach einiger Zeit wurde zwischen dem Hochmeister und dem Orden einerseits und dem Bischof und dem Kapitel andererseits eine Vereinbarung geschlossen, nach der sich die Geistlichen verpflichteten, den Dom ohne Befestigungen zu bauen. So erhielten bereits die Längsseiten des Chores Mauern und Strebepfeiler in leichterer Bauweise. Dennoch wurde die Südmauer bis zu einer Höhe von 2,75 m in besonders massivem Ziegelmauerwerk auf einem Feldsteinfundament errichtet, mit einem Wehrgang und Schießscharten direkt unter dem Dach.

In den Wehrgang führte durch den Altarraum eine Treppe in der Nordostecke (hinter dem Grab Immanuel Kants). An den Ecken des Doms waren Türme vorgesehen, von denen nur der südöstliche erhalten geblieben ist.

1333 entstanden an der Westseite des Doms die Türme (oberhalb des verputzten Streifens), der südliche mit einem zwölfeckigen Aufsatz, sowie ein schlichter Giebel an der Nordseite. Die massive Westfassade ist durch zahlreiche Blendfenster gegliedert, deren Höhe nach oben hin abnimmt. Im schmalen Mittelgiebel erzeugen zwei lange, bis zur Spitze reichende Lisenen einen Eindruck von Leichtigkeit. Zu beiden Seiten des westlichen Hauptportals befinden sich Blendfenster.
Fast gleichzeitig mit den Türmen wurde das Langhaus errichtet. 1344 erhielt es sein Dach, vollständig fertiggestellt wurde es jedoch erst 1351.
Ursprünglich besaß das Langhaus eine flache Decke, was weitaus bescheidener wirkte als das Gewölbe des Chores. Unter Hochmeister Winrich von Kniprode begann der innere Umbau des Doms (1351–1358) zu einem dreischiffigen Raum mit einem höheren Mittelschiff.
Der Umbau war spätestens 1382 abgeschlossen. Die Mauern der Seitenschiffe wurden aufgestockt, die Fenster verlängert, und über der Reihe der Blendfenster an der Nordseite entstand eine zweite. Die Blendfenster der Südseite wurden verlängert. In den Jahren 1370–1400 wurde das Langhaus des Doms ausgemalt. 1380 gilt als das Jahr der offiziellen Vollendung des Dombaus. Schutzpatrone des Doms wurden die Hl. Maria und der Hl. Adalbert.
1440 wurden die hölzernen Decken durch steinerne Gewölbe ersetzt. Die Gewölbe des Mittelschiffs wurden nach dem Vorbild der Chorgewölbe gestaltet, in den Seitenschiffe aus Dreiecken gebildet. Die Ostfenster der Seitenschiffe wurden im 16. Jahrhundert durchgebrochen.

Der Dachreiter auf dem First des Doms wurde 1568 aufgesetzt.

Von der Stadt Kneiphof war der Dom anfangs durch eine Mauer getrennt. In der Nähe des Doms wurden der Bischofshof sowie an der Nordseite eine Schule und ein Hospital errichtet.
Im Vorfeld der Reformation hielt Johannes Briesmann am 27. September 1523 im Dom die erste evangelische Predigt. Am 25. Dezember 1523 predigte Georg von Polentz, der erste katholische Bischof, der zum Protestantismus übertrat, in deutscher Sprache. 1528 wurde der Dom Pfarrkirche für die Bewohner des Kneiphofs. 1544 brach im Turm des Doms ein Brand aus. Ab 1560 diente der Dom auch als Universitätskirche.
1640 wurde die Turmuhr eingebaut und 1695 eine Orgel mit sechzig Registern. Diese Orgel war ein großer Schmuck für den Dom. In den Jahren 1718–1721 kam eine zweite Orgel mit sechsundfünfzig Registern hinzu, ein Werk des Meisters Johann Josua Mosengel. 1809 wurde der Dom restauriert.
1832 wurden zum 500-jährigen Jubiläum des Doms die (zuvor übermalten) Wandfresken aus dem 14. Jahrhundert freigelegt. Am besten erhalten waren davon an der Südwand des südöstlichen Seitenschiffs drei Ritter in voller Rüstung mit geschlossenem Visier.
1844 dirigierte Otto Nicolai im Dom ein Orchester, das die Festouvertüre „Ein feste Burg“ aufführte.
In den Jahren 1901–1907 erfolgte eine weitere Restaurierung. Die Mauern des Doms wurden vom Putz befreit und in ihren ursprünglichen Zustand zurückversetzt. Der alte Fußboden des Turms lag zu jener Zeit 1,67 m tiefer als der Fußboden des 20. Jahrhunderts.
Der Altar des Doms stammte aus dem frühen 16. Jahrhundert. 1591 bemalte der Königsberger Maler Anton Möller die Seitenteile und den oberen Teil des Altars. Auch die Altarschranke entstand 1591.
Die Kanzel war aus Kalkstein gefertigt und wurde 1589 an der dritten Säule vom Altar aus (die das nördliche Seitenschiff vom Mittelschiff trennt) angebracht. Den Zugang zur Kanzel verschloss eine prachtvolle schmiedeeiserne Tür aus dem Jahr 1590.
Die Orgel war über die gesamte Breite des Mittelschiffs prächtig verziert.

Die Wallenrodtsche Bibliothek befand sich im westlichen Teil des Doms in den oberen Geschossen, in zwei Räumen – im Mittelteil des Gebäudes und im Südturm.
Epitaph für Elisabeth von Brandenburg-Küstrin hinter dem Altar.
Seit 1673 war sie für Besucher zugänglich. Ab 1721 war sie Eigentum der Familie Wallenrodt unter staatlichem Schutz, und 1909 wurde sie der Staats- und Universitätsbibliothek angegliedert. In die berühmte Bibliothek gelangte man über eine eigens im 16. Jahrhundert errichtete Wendeltreppe in der Nordostecke der mittleren Vorhalle, an deren Fuß sich anmutige Säulen und Bögen befanden.
Anfangs diente der Bibliothek nur der Raum über dem Hauptportal des Doms mit Gewölben aus dem 14. Jahrhundert. 1688–1689 kam der benachbarte, etwas höher gelegene Raum des Südturms mit Kreuzgewölbe hinzu. Die Bibliothek beherbergte wertvolle Bücher, vor allem theologische, Handschriften und genealogisches Material.
In der Nacht vom 27. auf den 28. August 1944 wurde der Dom bei einem britischen Luftangriff schwer beschädigt und brannte innen vollständig aus. Die Gewölbe stürzten teilweise ein. Zahlreiche Epitaphe und die steinerne Kanzel verbrannten oder wurden zerschlagen. Der prachtvolle Hochaltar und die Taufkapelle wurden zerstört.
In den Flammen gingen Fahnen, Bildnisse der Hochmeister und die hölzernen Darstellungen des Hochmeisters Luther von Braunschweig zugrunde. Wie durch ein Wunder blieb am Ostaltar das Grabmal Herzog Albrechts von Cornelis Floris erhalten. Unversehrt blieben die schöne Büste der Herzogin Dorothea und das Wandgrabmal des Kanzlers Johann von Kospoth. Auch der Raum der Wallenrodtschen Bibliothek überstand den Brand mitsamt allen Folianten, dem Globus, den Reiseaufzeichnungen des Kanzlers und den geschnitzten Holzregalen. Im April 1945, beim Sturm der sowjetischen Truppen auf Königsberg, wurde der leidgeprüfte Dom zusätzlich beschädigt, jedoch nicht endgültig vernichtet. In recht gutem Zustand blieb das Grab Immanuel Kants erhalten.
In der Nachkriegszeit verfiel der Dom weiter, und bis 1964 war sein baulicher Zustand äußerst kritisch, stellenweise einsturzgefährdet. 1970 ließen die Behörden die Grüfte des Doms im Bereich des Chores öffnen.

In den Kellergewölben wurden Grabstätten geöffnet und die sterblichen Überreste der dort Bestatteten zum Teil nach draußen geworfen. Wie diese „Suche“ endete und was dabei gefunden wurde, ist bis heute nirgends öffentlich gemacht worden.

Und schließlich wurde 1982 ein weiterer „Luftangriff“ auf den Dom verübt – die sogenannte „Konservierung“. Der Hauptschlag traf den Altarraum: Die Überreste des Grabmals Albrechts und der erhaltenen Epitaphe wurden nahezu vollständig vernichtet.
Nach 1985 begann dann ein neuer Abschnitt in der Geschichte des Doms, der sich in einer allgemeinen Zuneigung der Behörden und der Öffentlichkeit zu ihm äußerte. Es wurde die Gesellschaft „Kathedrale“ gegründet, bald darauf entstanden weitere ähnliche Vereinigungen. Ihre Mitglieder beschlossen, das Innere des Doms zu säubern. Mehr als eine Woche dauerte diese Aktion, und am Ende wurden zusammen mit dem Schutt auch die Reste sehr wichtiger architektonischer Details des Doms abtransportiert. Vom Dom blieb nur ein verunstalteter, „konservierter“ Baukörper übrig.
Die nächste Etappe begann nach der Gründung der sogenannten „staatlichen“ Firma „Kathedrale“, die ohne ein schlüssiges Konzept, ohne Projekt und bei völligem Fehlen von Fachleuten die Arbeiten am Dom aufnahm.
Die Qualität der Arbeiten war entsprechend … Es wurden gewaltige Summen ausgegeben! Alle Versuche, von Fachleuten zu erfahren, welche Art von Arbeiten (Konservierung, Reparatur oder Restaurierung) am Dom eigentlich durchgeführt werde, brachten diese in Verlegenheit.
Seitdem ist viel Wasser den Fluss hinuntergeflossen. Vielleicht hätte man den Dom anders wiederaufbauen sollen … Doch was geschehen ist, ist geschehen. Die meisten Einheimischen und Touristen, die das altehrwürdige Gotteshaus auf der Kant-Insel (so heißt der Kneiphof heute) betrachten, machen sich keine Gedanken über die Feinheiten der Restaurierungswissenschaft und besuchen gern das Museum, die orthodoxe und die katholische Kapelle sowie den Konzertsaal, die sich darin befinden.
Aus dem Russischen übersetzt mit Hilfe von KI (Claude, Anthropic), Oktober 2026.

