Brandenburgas stovėjo dabartinės Kaliningrado įlankos krante, Frischingo (Prochladnajos) upės žiotyse, ir, būdamas tarp jau egzistavusių Karaliaučiaus ir Balgos komtūrų pilių, turėjo sustiprinti jų tarpusavio ryšį. Pirmuoju Brandenburgo komtūru buvo tuometinis Ordino maršalas Fridrichas fon Holdenštetė. Prūsų sukilimo metu jis su būriu išžygiavo iš pilies ir patraukė prūsų sudegintos Kryžburgo (Slavskojės) pilies link. Tuo pat metu iš Brandenburgo pabėgo prūsė belaisvė ir pranešė sukilusių notangų vadui Glapui, kad pilyje liko nedidelė įgula.
Prūsai užpuolė medinę pilį ir išžudė beveik visą įgulą, tik nedaugeliui pavyko pasislėpti bokšte. Holdenštetė sužinojo apie puolimą, pakeliui į Brandenburgą Karaliaučiuje gavo pastiprinimą ir jungtinėmis pajėgomis sutriuškino prūsus, išlaisvindamas bokšte apsiaustuosius.
Vis dėlto netrukus prūsai vėl užpuolė pilį ir ją sudegino. Greičiausiai tai įvyko 1267 arba 1269 m. Tuoj po to Brandenburgo markgrafas Otonas III vėl išsilaipino Prūsijoje ir pilį atstatė. O jau po prūsų sukilimo pilis imta perstatyti iš akmens. Pastatyta pilis buvo „visavertis“ keturių korpusų statinys – 65×52 m stačiakampis su erdviu kiemu. Iš pietvakarių prie jos glaudėsi didelis priešpilis, nuo pilies atskirtas grioviu. Priešpilį sudarė du stambūs vienas prie kito priglausti pastatai ir gynybinė siena, iš kitų dviejų pusių uždariusi keturkampį. Priešpilyje buvo keli įvairaus dydžio bokštai. Pačioje pilyje buvo visos komtūro piliai būdingos patalpos: remteris (refektorius), firmarijos, kuriose paskutines savo dienas leisdavo pagyvenę Ordino broliai, konvento salė, pilies koplyčia, danckeris (tualetas). Pirmuosiuose aukštuose buvo įrengtos ūkinės patalpos.
Kaip ir dera komtūro piliai, Brandenburgas atliko svarbų karinį, ūkinį ir politinį vaidmenį ordino valstybėje. Jo komtūras 1370–1380 m. Giunteris fon Hohenšteinas pasižymėjo diplomatijos srityje, o kitas Brandenburgo komtūras Markvardas fon Zalcbachas Žalgirio mūšyje pateko į nelaisvę ir kunigaikščio Vytauto buvo nubaustas mirtimi.
Vėliau Brandenburgo komtūrai ne kartą užėmė aukštas pareigas Ordine. Antai Meinhardas fon Kverfurtas (komtūras 1284–1288 m.) ir Liudvikas fon Šipenas (komtūras 1290–1291 m.) tapo Prūsijos landmeisteriais, o Henrikas Duzemeris fon Arfbergas (komtūras 1334–1335 m.) ir Johanas fon Tyfenas (komtūras 1480–1489 m.) – didžiaisiais magistrais.
Trylikos metų karo (1454–1466) pačioje pradžioje Brandenburgą užėmė Knypavos miesto kariuomenė – Knypava buvo prisidėjusi prie Prūsų miestų sąjungos. Sukilėliai pasinaudojo tuo, kad komtūro ir stiprios įgulos laikinai nebuvo pilyje. Tačiau jau 1455 m. Brandenburgą be mūšio užėmė Elbingo komtūro Henriko Roiso fon Plaueno būrys. Pačioje šio karo pabaigoje pilį iš jūros apšaudė Dancigo miesto laivų artilerija. Priešpilyje kilo gaisras, tačiau pačios pilies priešas šturmuoti nesiryžo. Karo nuniokota apylinkė Brandenburgo komtūriją įstūmė į sunkią finansinę padėtį.
Vos gyvenimas komtūrijoje ėmė taisytis, kilo naujas 1520–1521 m. karas, žinomas kaip Raitelių karas. Jo priežastis – didžiojo magistro Albrechto Brandenburgiečio siekis išvengti vasalinės priesaikos Lenkijos karaliui.
Brandenburgo apylinkėse vyko aktyvūs karo veiksmai. 1520 m. lenkai pilį užėmė du kartus: pirmą kartą, laikydamiesi visų to meto karybos taisyklių, jie surengė artilerinį pilies apšaudymą ir pramušė spragą ten, kur susijungė du priešpilio pastatai, po to pilies įgula garbingomis sąlygomis kapituliavo ir paliko ją su ginklais ir išskleistomis vėliavomis. Antrojo užėmimo metu pilyje kilo didelis gaisras.
Pasibaigus karui pilis buvo atstatyta, nors ir ne visiškai. Prūsijos kunigaikštystėje ji (kaip ir daugelis kitų pilių) daugiau nei 200 metų tapo amto administraciniu centru. Naudojant pilį, jos pastatai seno, o būtinas remontas nebuvo atliekamas. Vis dėlto dar 1629 m., kai čia, gelbėdamasis nuo maro epidemijos, persikėlė kurfiursto Jurgio Vilhelmo dvaras, Brandenburgas tebebuvo geros būklės, o 1650-aisiais čia gyveno Didžiojo kurfiursto Frydricho Vilhelmo žmona. Tačiau jau 1750-aisiais pradėtas griauti pagrindinis pilies pastatas, iš kurio XIX a. pradžioje beliko tik pamatai. Priešpilio pastatai išliko ir buvo paversti nuomojamu valstybiniu domenu. 1813 m. sausio 5 d. pilyje apsistojo besitraukiantis prancūzų 10-asis Makdonaldo armijos korpusas, persekiojamas Ivano Ivanovičiaus Dibičiaus-Zabalkanskio būrio, kuris sulaukė pastiprinimo ir išvijo prancūzus iš Brandenburgo.
Du Brandenburgo pilies priešpilio pastatai sėkmingai išliko iki Antrojo pasaulinio karo pradžios, tačiau 1945 m. kovą pateko į aktyvių karo veiksmų zoną ir buvo smarkiai apgadinti. Vis dėlto nuo 1946 m. pietiniame priešpilio korpuse gyveno sovietiniai persikėlėliai.
Šis pastatas gyvenamajam būstui buvo naudojamas maždaug iki 1980-ųjų pradžios, kai, negavęs remonto, tapo netinkamas naudoti. 1990-aisiais atsirado projektas priešpilį pertvarkyti į viešbučių kompleksą, tačiau viskas baigėsi dar didesniu pastatų suniokojimu: dabar jau visai nebeliko stogo, dalis sienų buvo išardyta plytoms. Tokios būklės priešpilis išstovėjo iki 2015 m., kai buvo imtasi dar vieno bandymo pastatus išvalyti ir atkurti. Tačiau darbai vyko be mokslinės restauracijos projekto (kuriam vargu ar būtų užtekę visų skirtų lėšų), be to, apskritai buvo epizodiški ir nesistemingi. Galiausiai iki 2020 m. vis dėlto buvo išvalytas kiemas nuo savaime išaugusių medžių ir šiukšlių, uždarytas patekimas į vakarinio korpuso pastatus, atlikta elementari konservacija, o pietiniame korpuse atkurta dalis mūro. Turimais duomenimis, tuo skirtos lėšos ir baigėsi.
Iš rusų kalbos išversta naudojant DI (Claude, Anthropic), 2026 m. spalis.
